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A Comparative Study on the Clinical Effects of Short-term and Long-term Spinal Cord Stimulation in Patients with Prolonged Disorders of Consciousness
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摘要:目的
比较短时程脊髓电刺激(short-term spinal cord stimulation, stSCS)与长时程脊髓电刺激(long-term spinal cord stimulation, ltSCS)对慢性意识障碍患者的治疗效果。
方法回顾性纳入2020年1月—2021年12月于北京大学国际医院神经外科接受脊髓电刺激手术的慢性意识障碍患者临床资料，根据手术方式将患者分为stSCS组和ltSCS组。采用改良昏迷恢复量表(Coma recovery scale-revised, CRS-R)评估患者治疗前及治疗后3个月的意识状态水平，根据CRS-R评分将患者的临床诊断分为植物状态、微小意识状态(minimally conscious state，MCS)-、MCS+和脱离微小意识状态4个等级。以意识状态临床诊断分级的提升作为治疗有效的标准，比较stSCS组和ltSCS组疗效差异。
结果44.8%的慢性意识障碍患者通过脊髓电刺激治疗后意识状态临床诊断分级有所提升。与术前相比，术后3个月stSCS组和ltSCS组CRS-R评分均显著提高(P均＜0.05)，且ltSCS组和stSCS组临床疗效无显著差异(P=0.613)。
结论stSCS和ltSCS均可显著提高慢性意识障碍患者的意识水平，且stSCS可能能够取得与ltSCS相当的短期治疗效果。
Abstract:ObjectiveTo compare the therapeutic effects of short-term spinal cord stimulation (stSCS) and long-term spinal cord stimulation (ltSCS) on patients with prolonged disorders of consciousness(pDoC).
MethodsClinical data of patients with pDoC who underwent SCS surgery at Peking University International Hospital from January 2020 to December 2021 were retrospectively included. Patients were divided into the stSCS group and the ltSCS group based on the surgical approach. The Coma recovery scale-revised (CRS-R) was used to assess the level of consciousness before and 3 months after SCS treatment. Based on CRS-R scores, the clinical diagnosis of the patient's level of consciousenss was categorized into four levels: vegetative state, minimally conscious state minus (MCS-), MCS plus (MCS+), and emergence from the minimally conscious state(EMCS). Improvement in the clinical diagnostic level of consciousness was defined as effective treatment, and the therapeutic outcomes of the stSCS and ltSCS groups were compared.
Results44.8% of patients with pDoC showed improvement in their clinical diagnostic level of consciousness after SCS treatment. Compared to preoperative scores, the CRS-R scores at 3 months postoperatively were significantly increased in both the stSCS and ltSCS groups (both P < 0.05). However, there was no significant difference in clinical efficacy between the ltSCS and stSCS groups (P=0.613).
ConclusionsBoth stSCS and ltSCS can significantly improve the level of consciousness in patients with pDoC. Compared to ltSCS, stSCS may achieve comparable short-term therapeutic outcomes.
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慢性意识障碍是指由于严重脑损伤所致的意识部分或全部丧失[1]，通常持续时间超过28 d，主要包括植物状态(vegetative state，VS)和微小意识状态(minimally conscious state，MCS)。2011年，Bruno等[2]进一步将MCS细分为MCS-和MCS+。虽然慢性意识障碍年发病率相对较低[约为(19~140)/100万][3-4]，但其已成为全球范围内亟待解决的医学难题，对患者家庭及社会的影响不容小觑。在慢性意识障碍治疗领域，尽管存在多种药物和非药物治疗方法[5]，但真正对患者有效的治疗方案却寥寥无几。近年来，神经环路模型研究表明，严重脑损伤后意识丧失可能与皮质-丘脑及皮质-皮质连接破坏密切相关[6]。然而，无创神经调控技术的治疗机制决定了其仅可作用于皮质-皮质连接模型，具有一定的局限性。在此背景下，脑深部电刺激(deep brain stimula-tion, DBS)[7-8]、脊髓电刺激(spinal cord stimulation, SCS)[9-11]和迷走神经刺激(vagus nerve stimulation, VNS)[12]等能够直接调节颅内神经环路的技术逐渐受到关注，并有望成为解决意识障碍难题的有效手段。其中，SCS被认为是一种具有重要价值的慢性意识障碍修复技术，尤其对于MCS患者[13]。
SCS主要分为长时程(long-term spinal cord stimulation, ltSCS)和短时程(short-term spinal cord stimulation, stSCS)2种。ltSCS为永久电极植入，1988年由Kanno等首次应用于意识障碍患者，并显示出令人鼓舞的研究结果[14]。随后，ltSCS一直常规应用于慢性意识障碍的治疗[5, 15-16]。然而，ltSCS手术创伤及感染风险均较大，且长期维护成本高[17]，因此亟待开发创伤更小、成本效益比更大的SCS技术。stSCS最初被应用于疼痛治疗领域，通过经皮穿刺将电极置入脊髓硬膜外，并进行为期2~3周的持续刺激，若其对患者表现出明显的镇痛效果，则于数周后将电极永久植入患者体内以治疗长期慢性疼痛[18-19]。基于这一成功经验，stSCS逐渐被引入慢性意识障碍治疗领域，但目前关于stSCS在慢性意识障碍中应用的安全性和有效性研究较少。本研究旨在通过比较stSCS和ltSCS在慢性意识障碍患者中的临床应用效果，探索stSCS这一新技术治疗慢性意识障碍的价值，以期为临床实践提供更多科学依据。
1. 资料与方法
1.1 研究对象
本研究为回顾性队列研究。连续纳入2020年1月—2021年12月于北京大学国际医院接受SCS手术的慢性意识障碍患者临床资料，包括性别、年龄、病程、原发疾病(是否为创伤性)、SCS治疗方式、术前/术后改良昏迷恢复量表(Coma recovery scale-revised, CRS-R)评分等。纳入标准：(1)明确诊断为慢性意识障碍；(2)首次接受SCS治疗；(3)SCS治疗前慢性意识障碍持续时间＞3个月且患者的意识状态水平至少处于稳定期4周。排除标准：(1)伴有神经退行性疾病，如阿尔茨海默病或路易体痴呆等；(2)术前或术后3个月CRS-R评分等重要临床资料缺失。根据SCS治疗方式将患者分为ltSCS组和stSCS组。
本研究已通过北京大学国际医院临床伦理审查委员会审批(审批号：2022-KY-0023-01)，并豁免患者家属知情同意。
1.2 手术治疗
ltSCS：患者全身麻醉下取侧卧位。经颈后正中入路，一般以C5棘突为中心作切口，分离C2~C5肌肉至椎板，咬除C5、C3部分椎板和黄韧带，经硬膜外腔将外科刺激电极(美国美敦力公司)植入至C2~C5水平的椎管硬膜外。将脉冲发生器(美国美敦力公司)放置于前胸壁，通过皮下隧道将电极与脉冲发生器相连。
stSCS：患者全身麻醉后取俯卧位，在数字减影血管造影术间或C臂引导下标记T7、T8椎间隙作为穿刺点。植入1×8电极刺激导线(Model: 3873, Medtronic Inc., Minneapolis, MN or 3189, Abbott, Plano, TX)，透视引导下将8触点导线植入硬膜外间隙的中线位置，最高位置达C2水平，尾端于穿刺点处皮肤固定。
1.3 术后程控
将硬脊膜外SCS电极的最上方触点设置为负极(0-1+2+)，脉宽设为120 us，频率为5 Hz。起始刺激强度设为1.0 V，根据患者刺激反应以0.1~0.5 V的幅度逐步提高电流强度，直至患者出现上肢震颤[5]，最高刺激强度设为3.0 V。为减少神经元疲劳或损伤，刺激开启时间应短于刺激关闭时间[20]，因此，选择的刺激周期为开启5 min、关闭15 min。为满足患者正常的睡眠需求，刺激于早上8时开启，晚上8时关闭。stSCS治疗周期为3周，ltSCS治疗周期为永久。
1.4 观察指标
以CRS-R评分为观察指标。根据CRS-R评分(表 1)，将意识状态的临床诊断分为如下4级：1级为VS、2级为MCS-、3级为MCS+、4级为脱离微小意识状态(emerged from MCS，EMCS)。治疗有效的临床标准定义为患者表现出意识状态临床诊断分级的提升。
表 1 CRS-R评分标准Table 1. The CRS-R scoring criteria听觉 评分 视觉 评分 运动 评分 口部运动 评分 交流 评分 唤醒度 评分 稳定的遵嘱运动 4 识别物体 5 会用物件 6 词语可辨 3 功能性(准确) 2 能注意 3 可重复遵嘱运动 3 物体定位 4 主动性运动反应 5 可发声 2 非功能(意向性) 1 自动睁眼 2 声源定位 2 视物追踪 3 能摆弄物体 4 唇部有反射运动 1 无 0 刺激睁眼 1 声音有眨眼反应(惊吓反应) 1 凝视目标(＞2 s) 2 伤害性刺激定位 3 无 0 无 0 无 0 威胁有惊吓反应 1 回撤屈曲 2 无 0 异常姿势 1 无 0 VS MCS- MCS+ EMCS CRS-R(Coma recovery scale-revised)：改良昏迷恢复量表 1.5 质量控制
(1) 北京大学国际医院神经外科是国内早期开展植物人促醒手术治疗的中心之一，医护团队均经严格规培，并采用标准化方法收集患者资料；(2)严格按照纳入与排除标准筛选病例，研究过程规范、透明；(3)对于存在争议的临床数据，由至少2名研究人员综合评定后共同判读。
1.6 检验效能分析
本研究拟纳入ltSCS组45例、stSCS组42例，并以意识状态的临床诊断为结局指标进行检验效能分析。根据既往临床经验及文献分析，SCS对于意识状态水平的提升有效率为30%~40%，采用GofChiequarePower方法进行效能分析，结果显示在显著性水平α＝0.05时，检验效能为40%。但就目前国内外关于SCS在意识障碍中的临床应用均处于探索阶段而言，本研究样本量已属国际前列。
1.7 统计学处理
采用SPSS 20.0软件进行统计学分析。计量资料(年龄、病程等)经K-S正态性检验后显示均为非正态分布，以中位数(四分位数)表示，组间比较采用Mann-Whitney U检验。计数资料(性别、意识状态等级、病因等)以频数(百分数)表示，组间比较采用卡方检验或Fisher精确概率法。采用Wilcoxon符号秩检验比较治疗前后CRS-R评分的差异。以P＜0.05为差异具有统计学意义。
2. 结果
2.1 一般临床资料
共入选符合纳入和排除标准的患者87人，其中，ltSCS组45例，stSCS组42例。两组年龄、性别、病程、病因差别均无统计学意义(P均＞0.05)，ltSCS组VS状态患者比例显著高于stSCS组，MCS+状态患者比例显著低于stSCS组(P＜0.001)，见表 2。
表 2 ltSCS组和stSCS组患者基线资料比较Table 2. Baseline data of the ltSCS group and the stSCS group指标 总体(N=87) ltSCS(n=45) stSCS(n=42) P值 年龄[M(P25，P75)，岁] 51.0(35.0，58.0) 52.0(40.0，62.0) 48.5(30.0，56.0) 0.116 性别[n(%)] 0.196 男 65(74.7) 31(68.9) 34(81.0) 女 22(25.3) 14(31.1) 8(19.0) 病程[M(P25，P75)，月] 5.0(3.0，8.0) 6.0(4.0，8.0) 4.5(3.0，7.0) 0.099 病因[n(%)] 0.695 创伤性 35(40.2) 19(42.2) 16(38.1) 非创伤性 52(59.8) 26(57.8) 26(61.9) 术前意识状态[n(%)] ＜0.001 VS 51(58.6) 32(71.1) 19(45.2) MCS- 25(28.7) 13(28.9) 12(28.6) MCS+ 11(12.6) 0(0) 11(26.2) ltSCS(long-term spinal cord stimulation)：长时程脊髓电刺激；stSCS(short-term spinal cord stimulation)：短时程脊髓电刺激；VS(vegetative state)：植物状态；MCS(minimally conscious state)：微小意识状态 2.2 临床疗效比较
两组患者术后CRS-R评分均较术前显著提高(P均＜0.05)，见表 3。根据CRS-R评分确定患者治疗前后的意识状态临床分级，结果显示，两组VS患者比例均明显下降，MCS-的患者比例呈小幅下降；MCS+的患者比例相应大幅升高，并出现了10例EMCS患者(图 1)。
表 3 ltSCS组和stSCS组治疗前后CRS-R评分变化[M(P25，P75)]Table 3. The changes in CRS-R scores before and after treatment in the ltSCS group and the stSCS group[M(P25, P75)]![]()
图 1 ltSCS组和stSCS组患者手术前后意识状态临床诊断变化ltSCS、stSCS、MCS、VS: 同表 2；EMCS(emerged from MCS): 脱离微小意识状态Figure 1. hanges of clinical diagnosis before and after treatment in ltSCS group and stSCS group2.3 治疗效果的潜在影响因素分析
根据治疗前后意识状态的临床诊断分级，将患者分为有提升组及无提升组，两组仅在性别方面具有统计学差异(P=0.025)，在手术方式(ltSCS/stSCS)方面差异无统计学意义(P=0.613)，见表 4。
表 4 意识状态临床诊断分级有无提升的相关指标比较Table 4. Variables comparisons between improvement and unimprovement groups in the level of consciousness指标 总体(N=87) 无提升(n=48) 有提升(n=39) P值 年龄[M(P25，P75)，岁] 51.0(35.0，58.0) 53.0(41.0，58.0) 45.0(32.0，58.0) 0.175 性别[n(%)] 0.025 男 65(74.7) 31(64.6) 34(87.2) 女 22(25.3) 17(35.4) 5(12.8) 病程[M(P25，P75)，月] 5.0(3.0，8.0) 5.5(4.0，8.0) 5.0(3.0，7.0) 0.415 病因[n(%)] 0.565 创伤性 35(40.2) 18(37.5) 17(43.6) 非创伤性 52(59.8) 30(62.5) 22(56.4) 手术方式[n(%)] 0.613 ltSCS 45(51.7) 26(54.2) 19(48.1) stSCS 42(48.3) 22(45.8) 20(51.9) 术前意识状态[n(%)] 0.452 VS 51(58.6) 31(64.6) 20(51.3) MCS- 25(28.7) 12(25.0) 13(33.3) MCS+ 11(12.6) 5(10.4) 6(15.4) ltSCS、stSCS、VS、MSC: 同表 2 3. 讨论
本研究结果显示，44.8%的慢性意识障碍患者通过SCS治疗后3个月意识状态临床分级有所提升。与术前相比，术后3个月stSCS组和ltSCS组的CRS-R评分均显著提高(P均＜0.05)，且ltSCS组和stSCS组的临床疗效相当(P=0.613)。
早在1994年，持续植物状态工作组即关注到慢性意识障碍这一问题，并根据患者的致病因素明确将其划分为创伤性脑损伤和非创伤性脑损伤两大类。持续植物状态工作组的研究表明，患者处于VS的时间与其意识恢复的可能性呈负相关，即持续时间越长，恢复的可能性越小。具体而言，由非创伤性因素导致的VS患者在3个月后，以及由创伤性因素导致的VS患者在12个月后，其意识恢复的概率均低于1%[4]。然而，2018年更新的意识障碍指南带来了新的希望。研究发现，即便超过了上述时间窗口，仍有相当数量的患者能够恢复意识。这些患者虽然可能面临严重残疾，但有望重新获得沟通、自我照顾乃至社交能力[6]。这与SCS、DBS等一系列能够直接作用于颅内神经环路技术的发展和应用密不可分。
ltSCS对于慢性意识障碍的治疗开展较早且广泛。在Kanno等[14]的研究中，43%(56/130)的患者经ltSCS治疗后意识状态有所改善，然而当时尚未提出MCS概念。2012年，Yamamoto等[13]对10例MCS患者进行了ltSCS手术，其中7例意识水平显著改善。2013年，该学者再次报告了另外10例接受ltSCS手术的MCS患者，其中5例患者恢复了意识[7]。2018年，一项ItSCS治疗12例意识障碍的初步研究结果显示，5例(41.7%)患者意识状态明显提升，其中3例达到完全清醒。北京天坛医院的研究发现，ltSCS治疗不同水平意识障碍患者的总有效率为31.8%[16]。虽然ltSCS治疗意识障碍取得了较好效果，但其存在诸多缺点：(1)电极需放置于颈部椎管硬膜外，手术创伤大，患者术后需较长的恢复期；(2)术后患者对永久电极存在潜在的植入物排斥反应，易出现皮下血肿/积液、切口裂开或伤口愈合不良等并发症，甚至面临皮肤破溃感染而不得不移除电极的结局；(3)电池需长期护理和维持，开销较大。stSCS作为一种治疗意识障碍的新技术，采用经皮穿刺方式放置临时电极(轻巧且不易移位[21])，其操作简单、创伤小且术后维护成本低[22]，近年来逐渐用于慢性意识障碍患者的治疗中。
首例stSCS治疗慢性意识障碍的报道发表于2022年[22]，该病例为严重脑外伤后3个月的患者。研究采用先进的成像技术(包括功能磁共振成像和定量脑电图)监测stSCS治疗效果，发现患者意识水平发生了显著改善。stSCS在该病例的成功应用，凸显了神经调节疗法在增强神经活动和促进慢性意识障碍患者苏醒方面的巨大潜力。随后，一项关于stSCS改善慢性意识障碍患者意识水平的初步研究在临床开展，该研究纳入31例慢性意识障碍患者，提供了关于stSCS安全性和有效性的初步证据，并讨论了不同刺激频率的调控效应特点[23]。2023年，Huang等[24]采用stSCS治疗原发性脑干出血引起的意识障碍患者，该研究结果显示，71.4%(10/14)的患者在stSCS治疗14 d后，CRS-R评分至少增加2分, 表明stSCS可在原发性脑干出血这一极具挑战性的意识障碍群体中带来显著改善。
本研究基于上述研究成果，扩大了慢性意识障碍患者队列，证明患者在stSCS治疗后3个月意识状态仍可改善，甚至改善程度与ltSCS类似，考虑可能与刺激的延迟效应有关。既往相关机制研究表明，SCS有助于改善慢性意识障碍患者的脑血流灌注[25]，直接激活网状结构[26]并刺激丘脑[26-27]，调节皮质-皮质连接性的上下行网络，显著增加前额叶皮层内的连接性以及前额叶与顶叶、枕叶等脑区之间的连接性[28]。在刺激停止后，前额叶的刺激效应仍然存在。但值得注意的是，stSCS的长期疗效是否与ltSCS相当，需进一步扩大样本量及长期随访观察加以证实。
既往研究表明，stSCS对术前意识水平为MCS的患者提升至EMCS的概率较小，即无法实现完全苏醒[23]。然而在本研究中，stSCS组中有8例患者经过治疗后实现了完全苏醒，且相比ltSCS组(2例)，似乎stSCS的临床治疗效果更显著。但本研究中stSCS组和ltSCS组的患者术前意识状态分布存在显著差异(P＜0.001)，即ltSCS组术前意识水平为MCS+的患者数为0，而stSCS组则为11例，可能影响结论的可靠性，因此对结果的解读需谨慎。
本研究还对可能影响SCS治疗效果的潜在影响因素进行了分析，结果表明，年龄、病因、术前意识状态分级、手术方式等因素均非影响治疗效果的相关因素。虽然男性治疗效果更为显著(P=0.026)，但考虑本研究女性患者占比较小(25.29%)，结果可能存在偏倚，后续研究需进一步扩大样本量方可明确。继往，病因、疾病持续时间和年龄被认为是影响治疗结果的重要因素，本研究未发现这一现象，可能与样本量较小有关。
为验证stSCS的有效性，并尽可能排除自然苏醒的干扰，本研究选择了与ltSCS治疗匹配的患者入组(即慢性意识障碍持续时间均＞3个月)，并采用了自身对照设计。本研究为迄今为止，国内外首次对比stSCS和ltSCS两种治疗方式在慢性意识障碍临床疗效的研究，属于开创性、探索性研究，但由于样本量有限，本研究结果外推需谨慎。
综上所述，stSCS和ltSCS均可显著提高慢性意识障碍患者的意识水平，且stSCS可能与ltSCS具有相当的短期治疗效果，结论的可靠性尚需大样本研究进一步加以验证。
作者贡献：孙凤侨负责资料整理、统计分析及论文撰写；牛弘川辅助完成资料整理及论文撰写；杨艺负责选题设计及资料收集；何江弘、赵元立负责选题设计及论文修订。利益冲突：所有作者均声明不存在利益冲突 -
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图 1 ltSCS组和stSCS组患者手术前后意识状态临床诊断变化
ltSCS、stSCS、MCS、VS: 同表 2；EMCS(emerged from MCS): 脱离微小意识状态
Figure 1. hanges of clinical diagnosis before and after treatment in ltSCS group and stSCS group
表 1 CRS-R评分标准
Table 1 The CRS-R scoring criteria
听觉 评分 视觉 评分 运动 评分 口部运动 评分 交流 评分 唤醒度 评分 稳定的遵嘱运动 4 识别物体 5 会用物件 6 词语可辨 3 功能性(准确) 2 能注意 3 可重复遵嘱运动 3 物体定位 4 主动性运动反应 5 可发声 2 非功能(意向性) 1 自动睁眼 2 声源定位 2 视物追踪 3 能摆弄物体 4 唇部有反射运动 1 无 0 刺激睁眼 1 声音有眨眼反应(惊吓反应) 1 凝视目标(＞2 s) 2 伤害性刺激定位 3 无 0 无 0 无 0 威胁有惊吓反应 1 回撤屈曲 2 无 0 异常姿势 1 无 0 VS MCS- MCS+ EMCS CRS-R(Coma recovery scale-revised)：改良昏迷恢复量表 
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表 2 ltSCS组和stSCS组患者基线资料比较
Table 2 Baseline data of the ltSCS group and the stSCS group
指标 总体(N=87) ltSCS(n=45) stSCS(n=42) P值 年龄[M(P25，P75)，岁] 51.0(35.0，58.0) 52.0(40.0，62.0) 48.5(30.0，56.0) 0.116 性别[n(%)] 0.196 男 65(74.7) 31(68.9) 34(81.0) 女 22(25.3) 14(31.1) 8(19.0) 病程[M(P25，P75)，月] 5.0(3.0，8.0) 6.0(4.0，8.0) 4.5(3.0，7.0) 0.099 病因[n(%)] 0.695 创伤性 35(40.2) 19(42.2) 16(38.1) 非创伤性 52(59.8) 26(57.8) 26(61.9) 术前意识状态[n(%)] ＜0.001 VS 51(58.6) 32(71.1) 19(45.2) MCS- 25(28.7) 13(28.9) 12(28.6) MCS+ 11(12.6) 0(0) 11(26.2) ltSCS(long-term spinal cord stimulation)：长时程脊髓电刺激；stSCS(short-term spinal cord stimulation)：短时程脊髓电刺激；VS(vegetative state)：植物状态；MCS(minimally conscious state)：微小意识状态
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表 3 ltSCS组和stSCS组治疗前后CRS-R评分变化[M(P25，P75)]
Table 3 The changes in CRS-R scores before and after treatment in the ltSCS group and the stSCS group[M(P25, P75)]
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表 4 意识状态临床诊断分级有无提升的相关指标比较
Table 4 Variables comparisons between improvement and unimprovement groups in the level of consciousness
指标 总体(N=87) 无提升(n=48) 有提升(n=39) P值 年龄[M(P25，P75)，岁] 51.0(35.0，58.0) 53.0(41.0，58.0) 45.0(32.0，58.0) 0.175 性别[n(%)] 0.025 男 65(74.7) 31(64.6) 34(87.2) 女 22(25.3) 17(35.4) 5(12.8) 病程[M(P25，P75)，月] 5.0(3.0，8.0) 5.5(4.0，8.0) 5.0(3.0，7.0) 0.415 病因[n(%)] 0.565 创伤性 35(40.2) 18(37.5) 17(43.6) 非创伤性 52(59.8) 30(62.5) 22(56.4) 手术方式[n(%)] 0.613 ltSCS 45(51.7) 26(54.2) 19(48.1) stSCS 42(48.3) 22(45.8) 20(51.9) 术前意识状态[n(%)] 0.452 VS 51(58.6) 31(64.6) 20(51.3) MCS- 25(28.7) 12(25.0) 13(33.3) MCS+ 11(12.6) 5(10.4) 6(15.4) ltSCS、stSCS、VS、MSC: 同表 2
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